侧方淋巴结清扫在中低位直肠癌手术中的应用及探讨

                             钱锦 杨闯  汪洋 尹小强    

【摘要】目的：评价侧方淋巴结清扫在中低位直肠癌根治中的有效性，以及对其适应症进行初步探讨。方法：2013年6月至2017年10月，安徽医科大学第二附属医院，39例（男性27例，女性12例）中低位直肠癌患者行腹腔镜下直肠癌根治+侧方淋巴结清扫，收集并分析患者的基本资料，围手术期结果，术后并发症，术后病理以及生存状况。结果：患者平均年龄55.4岁，所有患者均在腔镜下完成主要操作，手术过程顺利，Dixon手术方式23例，Miles手术方式16例。平均手术时间(246.4±42.2)min，平均出血量（232.2±56.4）ml，平均清扫淋巴结个数13.5个，侧方淋巴结转移9例。肿瘤大体分型肿块型：15例，溃疡型：24例，术后病理：1例T3N0，,4例T4N0，5例T3N1，17例T4aN1，12例T4aN2。术后均行6个疗程辅助化疗，无放疗，化疗住院期间行影像学以及肿瘤标志物检查，评估有无复发以及远处转移。14例患者出现短暂排尿功能障碍，11例患者出现勃起障碍以及射精障碍。术后5例局部复发，4例死亡。34例患者无瘤生存，1例患者带瘤生存。结论：侧方淋巴结转移与肿瘤分化程度及和TMN分期有关，与肿瘤位置、大体类型无关。对于中低位直肠癌，侧方淋巴结清扫可降低局部复发率，改善预后，清扫过程中对自主神经的保护可有效避免膀胱功能以及性功能受损。

【关键词】侧方淋巴结清扫；中低位直肠癌；腹腔镜直肠癌全系膜切除；

The evaluation of laparoscopic lateral lymph node dissection in the treatment of mid-low rectal

cancer. Qian Jin，Yang Chuan，Wang Yang，et al。 Department of General Surgery. The Second Affiliated Hospital of Anhui Medical University，Hefei230601，China.

【Abstract】 Objective  To evaluate the efficacy of laparoscopic lateral lymph node dissection

in the treatment of middle and low rectal cancer, and to discuss the indications of such surgery. Methods  From June 2013 to October 2017, 39 patients (27males and 12 females) with low rectal cancer underwent laparoscopic radical resection and lateral lymph node dissection in the Second Affiliated Hospital of Anhui Medical University were enrolled in this study. Patients’ information were collected and analyzed for basic data, perioperative outcomes, postoperative complications, postoperative pathology, and survival status. Results  the average age of patients (55.4 years), all patients underwent major operations under the microscope, the surgical process was smooth, Dixon surgery in 23 cases, Miles operation in 16 cases. The average operation time was(246.4±42.2) minutes, the average amount of blood loss was（232.2±56.4） ml, the average number of lymph nodes removed was 13.5, and lateral lymph node metastases were 9 cases. The tumors were roughly divided into mass type: 15 cases, ulcer type: 24cases, postoperative pathology: 1 case of T3N0, 4 cases of T4N0, 5 cases of T3N1, 17 cases of T4aN1, and 12 cases of T4aN2. All patients received 6 courses of adjuvant chemotherapy followed surgery. Imaging and tumor markers were examined during chemotherapy hospitalization to assess recurrence and distant metastases. 14 patients had transient urinary dysfunction, and 11 patients had erectile dysfunction and ejaculation disorders. With 5 cases of local recurrence, 4 cases died from metastasis，1 cases lived with tumor， 34  patients had tumor-free survival, and 1 patients had tumor survival. Conclusion  The lateral lymph node metastasis is related to the degree of tumor differentiation and TMN stage. For middle-low rectal cancer, lateral lymph node dissection can reduce the local recurrence rate and improve the prognosis. The protection of autonomic nerves during cleaning can effectively protect bladder function and sexual function.

【Key words】Lateral lymph node dissection; Middle-Low rectal cancer; Laparoscopic total membrane resection for rectal cancer;

结直肠癌是常见的消化道肿瘤，在我国又以直肠癌患者居多，达60%左右，其中又以中低位直肠癌多见，占70-75%。［1］。根据直肠癌淋巴结引流特点， 对于腹膜反折以下的直肠癌， 为了达到根治性切除， 理论上需要彻底清扫侧方淋巴结，目前， 侧方淋巴结清扫在日本

已成为一种标准术式。 但在西方国家并没有被广泛接受。［2］根据我国最新的大肠癌治疗指南(2017版CSCO肠癌治疗指南)：中低位直肠癌应该行全直肠系膜切除（TME），不建议常规扩大清扫范围至髂血管旁淋巴结，除非临床怀疑有转移。笔者结合近年我院胃肠外科团队所做的侧方淋巴结清扫病例，对侧方淋巴结清扫在直肠癌中的应用进行初步探讨。

材料和方法

一：一般材料：选择2013年6月至2017年10月，安徽医科大学第二附属医院39例中、低位直肠癌患者，其中男性27名，女性12名， 年龄36 ～ 73岁，平均55.4岁; 浸润溃疡型24例， 肿块型15 例; 病理报告: 高分化2例，中分化腺癌11例，低分化腺癌26例。纳入标准：术前所有患者都行肠镜、腹部+盆腔CT平扫检查，肠镜病理诊断都为直肠癌，无盆腔明显淋巴结肿大，无远处转移，无其他手术禁忌。

二：方法

收集患者的基本资料以及围手术期情况。

1.术前准备：术前全面检查病人，了解心肺肝肾以及凝血功能，术前2天开始进食流质，术前一天早晚口服磷酸钠盐清洁肠道。

2.麻醉体位：气管内插管全身麻醉，置病人于改良截石位，头低脚高。

3.套管建立：采用五孔法，即脐部12mm观察孔一个，耻骨联合上方右侧12mm主操作孔，右中腹、左中上腹以及左下腹各置5mm辅助操作孔，全在腔镜直视下钻孔。主刀站在右侧操作，一助站在左侧，扶镜手站在右上方，主刀左手旁。

4.腹腔镜下直肠癌全系膜切除:提起乙状结肠系膜，超声刀切开乙状结肠系膜根部，在Toldt间隙分离乙状结肠系膜，向外侧分离时注意保护左侧髂外动脉和输尿管以及生殖血管。继续向近端分离直至系膜根部，全程保护自主神经主干以及分支，解剖肠系膜下血管，清扫血管周围脂肪脂肪以及淋巴结，肠系膜下动静脉根部用Homelock结扎，远端用钛夹结扎，离断血管。从外侧游离部分降结肠，乙状结肠比较短的病人需要游离到结肠脾曲，向下一直游离到直已交界处，在肿瘤近端用砂条结扎乙状结肠及其系膜作为牵引，超声刀游离直肠，在直视下沿盆腔筋膜脏壁层两层之间的疏松结缔组织间隙超声刀锐性分离，分离直肠后壁进入骶前间隙一直到尾骨尖下方，显露肛提肌平面。分离直肠膀胱间隙，用超声刀直接凝固切断直肠侧韧带，直肠前方继续分离直肠前列腺间隙，直到肛提肌平面。直肠远端离断/吻合部位肠管需要裸化。用切割闭合器在肿瘤下端2-5cm处切断直肠。近端肠管经造瘘口/辅助切口取出，切除肿瘤上缘8-10cm，置入吻合器底座。保肛患者在腹腔镜直视下经肛门放入吻合器，对合底座，完成结肠直肠地位或超低位吻合，不保肛患者直接行降结肠永久造瘘。

5.侧方淋巴结清扫：超声刀沿髂外动脉外侧切开腹膜，寻找髂外动静脉，打开血管鞘，近端到髂总动脉分叉处，远端到输精管（女性到子宫园韧带）。清除髂外动静脉外侧、前方淋巴结，沿髂外静脉内存游离内侧盆壁，显露闭孔神经以及血管，沿髂内动脉至脐动脉，切断脐动脉，沿髂血管分叉处分离闭孔及髂内周围淋巴组织。（如下图1-4）

6.术后随访：所有患者术后行6个疗程辅助化疗，每次入院化疗评估患者有无并发症出现并完善肿瘤指标检查以及每3个月复查CT评估有无肿瘤复发。化疗结束后每半年复查一次，行CEA、胸片、腹盆腔CT检查评估患者生存状况。

图1：

于输尿管跨越髂血管附近找到输尿管，超声刀沿输尿管行程向下剪开腹膜，向下游离至膀胱壁外。超声刀沿髂外动脉外侧打开盆壁腹膜，寻及髂外动静脉，打开动静脉鞘，近端至髂总动脉分叉，远端输精管，清除髂外动静脉前面淋巴组织。

图2：

清除沿髂外静脉内侧细心游离至内侧盆壁，找到闭孔神经、血管，清除闭孔周围淋巴组织

沿髂内动脉向下至脐动脉，切断脐动脉；超声刀由髂血管分叉处向下分离髂内血管周围淋巴组织。

图3：

三：结果

所有患者均顺利完成手术，平均手术时间(246.4±42.2)min，平均出血量（232.2±56.4）ml，平均清扫淋巴结个数（13.5个），侧方淋巴结转移9例，阳性率23.1%。术后病理：1例T3N0，,4例T4N0，5例T3N1，17例T4aN1，12例T4aN2。术后14例患者出现短暂排尿功能障碍，11例患者出现勃起障碍以及射精障碍。术后5例病人局部复发，4例死亡，34例患者无瘤生存，1例患者带瘤生存。出现侧方淋巴结转移的病人中3例为中位直肠癌，6例为低位直肠癌，均为低分化腺癌患者，术后病理分期均较晚。

四：讨论

早在20世纪70年代， 日本学者就提出直肠周围筋膜可分3区：Ⅰ区为直肠固有筋膜覆盖区域， 前方为Denonvilliers筋膜； Ⅱ区为侧韧带区， 即肾前筋膜延续的膀胱腹下筋膜内侧，盆腔神经丛与髂内血管之间； Ⅲ区为骼内血管与盆侧壁即闭孔内肌之间。［3］根据直肠淋巴引流特点，直肠淋巴引流区域沿着髂内动脉闭孔内侧空间范围内分布， 一

旦发生转移将会向上方、 侧方及下方进行扩散。现行的TME只清扫 Ⅰ区， 并没有清扫Ⅱ、 Ⅲ区范围的淋巴结，也就未能彻底清扫上方及侧方淋巴结， 不能取代扩大根治术。根据日本大肠癌协会报道，直肠癌侧方淋巴结转移发生率约为10.0%， 其中T3期直肠癌病人转移发生率为13.5%， T4期为29%； 而中低位直肠癌侧方淋巴结转移发生率更高， 可达到23%。欧美国家的研究结果则认为直肠癌的侧方淋巴结转移发生率较低， Grin-nell 的报告中侧方淋巴结转移发生率为 1.9%， 原因可能是欧美病人多为肥胖体形、 清扫难度大， 从而导致淋巴结清扫率低、 存活率改善不明显， 故欧美学者不推荐常规行侧方淋巴结清扫术.［4］Georgiou等［5］研究发现 扩大淋巴结清扫术与传统直肠癌根治术后5年存活率、 5年无瘤存活率、 局部复发率和远处转移发生率比较差异均无统计学意义。Kobayashi等［6］同样提出侧方淋巴结清扫组与对照组局部复发率与5 年存活率分别为10.5%、 75.8%和7.4%、 79.5%， 差异无统计学意义，但Ⅱ期低位直肠癌病人侧方淋巴结清扫组 5 年存活率 （87.0%） 明显高于对照组 （67.1%）， 文章还表明， 未行侧方淋巴结清扫是不良预后的一项独立危险因素。国内学者对于侧方淋巴结的清扫的争议也从未间断.有专家提出TME手术未对直肠侧方淋巴结清扫 可能是导致 TME 术后复发率较高的原因之一 ，侧方淋巴结清扫可以显著减少直肠癌复发率 提高患者生存率。［7］有研究表明侧方清扫术可使直肠癌的盆腔局部复发率由传统根治术的17.7降至5.6%，然而， 侧方清扫术对患者远期生存率的影响目前尚不确定。［8］相反，吴小剑等所做的Meta分析指出侧方淋巴结清扫组与未清扫组术后总复发率、 局部复发率、 远处转移率以及5 年存活率差异均无统计学意义。目前， 侧方淋巴结清扫可使局部复发率降低已得到共识， 但生存时间可否延长仍具争议，尚需大样本多中心前瞻性研究证实。

    排尿障碍和性功能障碍是直肠癌根治术后的常见并发症 。研究结果显示行盆腔侧方淋巴清扫术可能会对盆腔自主神经造成损伤 从而导致患者术后发生排尿障碍和男性性功能障碍 ［9］一方面直肠癌患者术中如损伤骶前神经可引起储尿障碍，若损伤盆神经丛可导致排尿障碍 ，另一方面当直肠切除后膀胱后方空虚失去支持而发生移位易发生膀胱颈部梗阻而引起排尿障碍 ［10］。此外， 对于男性病人可能还会导致勃起功能障碍。近些年来一些研究表明在侧方淋巴结清扫中完全保留植物神经的情况下，排尿功能障碍发生率可降至0， 勃起障碍发生率降至17.0%， 射精障碍发生率为20.0%， 在部分保留植物神经的情况下， 排尿功能障碍发生率为3.5%～5.2%， 勃起障碍为37.0%［11］故在直肠癌手术中有操作熟练、精细，有效合理的保护自主神经，就能够显著减少排尿功能以及性功能损伤。

     本次研究的39名腹腔镜下行TME+侧方淋巴结清扫的患者中，有侧方淋巴结转移的9例，阳性率23.1%，局部复发病人5例，复发率10.3%，小于传统根治术的17.7%，这提示保留盆腔自主神经侧方淋巴结清扫的 TME 手术可有效清除侧方淋巴结转移病灶，可有效降低局部复发率。此外，此次研究中出现侧方淋巴结转移均为低分化腺癌患者，低位直肠癌多见，且术后病理分期集中在IIIB、IIIc期患者，而与患者年龄、肿块大体类型肿瘤位置无明显相关。研究证实运用腹腔镜进行侧方淋巴结清扫是安全 有效的， 相对于开腹手术， 腹腔镜手术具有出血量少 住院时间短 清扫淋巴结数目多等优点， 疗效与开腹手术相当。［12］ 侧方清扫术不仅通过降低盆腔复发率明显改善了患者的生活质量； 而且有助于了解中下段直肠癌的转移范围，以便更准确地进行预后评估和指导辅助治疗。但并不是所有中低位直肠癌患者都需行侧方淋巴结清扫，需要把握好适应征，有选择性的、个体化的进行侧方清扫术。

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